Flabellinidae, familia de nudibranquios en controversia

Durante el año 2017 se han publicado varios artículos que arrojan una serie de novedades que afectan a las filogenias de diferentes familias de nudibranquios. Entre estos artículos se encuentran dos que afectan de manera significativa a la familia Flabellinidae.

Furfaro et al. (2018, publicado online 6 septiembre 2017) han realizado un interesante trabajo para aclarar el estatus de la familia Flabellinidae en el Mediterráneo y las afinidades reales entre sus especies. Utilizando ejemplares y secuencias moleculares mitocondriales y nucleares propias y de GenBank de especies de los géneros Calmella, Flabellina y Piseinotecus del Mediterráneo, Atlántico oriental y occidental, Pacífico y la Antártida, y estudiando su morfología radular, construyen un árbol filogenético de las diferentes especies llegando a las siguientes conclusiones:

  • Las familias Flabellinidae y Piseinotecidae no son monofiléticas.
  • Hay dos clados (grupos) bien diferenciados, el de Coryphella pedata y similares especies con cerata que salen directamente del dorso y el de Flabellina affinis y similares especies, que tienen los cerata de cada grupo pedunculados, lo cual consideran una sinapomorfía importante del clado mientras que la unión individual de cada cerata al dorso es considerado como una plesiomorfía.
  • El género Calmella es sinónimo de Flabellina.
  • Las especies Calmella cavolini, Piseinotecus gaditanus y Piseinotecus gabinierei son incluidas en el género Flabellina, como F. cavolini, F. gaditana y F. gabinierei respetivamente. En el caso de las dos especies atribuidas inicialmente a Piseinoteus, P. gaditanus y P. gabinierei, los autores demuestran que sus rádulas son triseriadas y no monoseriadas, lo cual los encuadra dentro de los Flabellinidae y no dentro de los Piseinotecidae.
  • La especie Flabellina confusa del Atlántico nororiental es sinónima de F. gaditana.
  • Las poblaciones atlánticas y mediterráneas de Flabellina ischitana tienen suficientes diferencias moleculares (p-distance mínima de 12.5%) para ser consideradas dos especies diferentes, admitiendo a los ejemplares mediterráneos como F. ischitana y a los atlánticos como una posible nueva especie que tienen en estudio.
  • Las especies Calmella cavolini y Flabellina confusa/Piseinotecus gaditanus, además de tener una morfología muy similar muestran distancias genéticas muy bajas de 5.0%, lo cual unido a la relativamente grande divergencia intraespecífica encontrada en C. cavolinii (1,8%) hace que se deban estudiar con más profundidad para dilucidar si son dos especies diferentes o una misma especie con gran variabilidad genética.

El objetivo de Furfaro et al. era el de caracterizar molecularmente las especies mediterráneas comparándolas con otros datos de GenBank de especies atlánticas y de otras áreas geográficas.

Korshunova et al. (2017) se ha basado en análisis moleculares (genes COI, 16S, 28S y H3) y morfológicos de especies de Flabellinidae del Ártico, Atlántico norte, océano Pacífico e Índico. Este extenso artículo confirma la polifilia de la familia Flabellinidae y representa una auténtica revolución, no sólo para la taxonomia de los Flabellinidae, sino para la organización en familias de todos los eolidáceos. Los autores también inciden en el hecho de que la filogenia de los Flabellinidae no puede ser entendida sin considerar miembros de otras familias de los Aeolidacea y que además los caracteres morfológicos, no sólo los moleculares, deben tener su importancia a la hora de establecer filogenias. En la Figura 2 de su trabajo se puede ver el árbol filogenético con las relaciones entre las diferentes familias y géneros de los Aeolidacea. Entre las numerosas conclusiones de este trabajo se pueden extraer como más interesantes las siguientes:

  • Se proponen tres nuevas familias para incluir especies que estaban dentro de los tradicionales Flabellinidae: Apataidae, Flabellinopsidae y Samlidae.
  • Se reinstauran las familias Coryphellidae y Paracoryphellidae.
  • Se confirma la familia Unidentidae en base a datos morfológicos y moleculares.
  • Se crean los nuevos géneros Polaria y Ziminella dentro de la familia Paracoryphellidae.
  • Se crea el nuevo género Baenopsis dentro de la familia Flabellinopsidae.
  • Se crean los nuevos géneros Borealea, Fjordia, Gulenia, Itaxia, Microchlamylla, Occidenthella y Orienthella dentro de la familia Coryphellidae.
  • Se crean los nuevos géneros Carronella, Edmundsella y Paraflabellina dentro de la familia Flabellinidae.
  • Se crea el nuevo género Pacifia dentro de la familia Unidentiidae.
  • Se crea el nuevo género Luisella dentro de la nueva familia Samlidae.
  • Se crea el nuevo género Apata dentro de la nueva familia Apataidae.
  • El género Piseinotecus es mantenido dentro de la familia Flabellinidae.
  • Se mantiene como válido el género Calmella dentro de la familia Flabellinidae.

Todos estos cambios de nuevos géneros y familias del trabajo de Korshunova et al. afectan a numerosas especies europeas de Flabellinidae, como por ejemplo:

  • Flabellina baetica García-Gómez, 1984 es traspasada al género Baenopsis como B. baetica (García-Gómez, 1984), dentro de la nueva familia Flabellinopsidae.
  • Flabellina verrucosa (M. Sars, 1829) es traspasada al género Coryphella como C. verrucosa (M. Sars, 1829) dentro de la familia Coryphellidae.
  • Flabellina browni Picton, 1980 es traspasada al nuevo género Fjordia como F. browni (Picton, 1980) dentro de la familia Coryphellidae.
  • Flabellina lineata (Lovén, 1846) es traspasada al nuevo género Fjordia como F. lineata (Lovén, 1846) dentro de la familia Coryphellidae.
  • Flabellina insolita García-Gómez & Cervera, 1898, en base sólo a caracteres morfológicos es traspasada al nuevo género Fjordia como F. insolita (García-Gómez & Cervera, 1898) dentro de la familia Coryphellidae.
  • Flabellina gracilis (Alder & Hancock, 1844) es traspasada al nuevo género Microchlamylla como M. gracilis (Alder & Hancock, 1844) dentro de la familia Coryphellidae.
  • Flabellina gaditana (Cervera, García-Gómez & García, 1987), descrita originalamente como Piseinotecus gaditanus es traspasada al género Calmella como C. gaditana (Cervera, García-Gómez & García, 1987) dentro de la familia Flabellinidae.
  • Flabellina cavolini (Vérany, 1846) se reinstaura en el género Calmella como C.cavolini (Vérany, 1846) dentro de la familia Flabellinidae.
  • Flabellina pellucida (Alder & Hancock, 1843), descrita originalmente como Eolis pellucida (Alder & Hancock, 1843), es traspasada al nuevo género Carronella como C. pellucida (Alder & Hancock, 1843).
  • Flabellina pedata (Montagu, 1815), descrita originalmente como Doris pedata Montagu, 1815 y nombrada en muchos artículos como Coryphella pedata, es traspasada al nuevo género Edmundsella como E. pedata (Montagu, 1815), dentro de la familia Flabellinidae.
  • Flabellina ischitana Hirano & Thompson, 1990 es traspasada al nuevo género Paraflabellina como P. ischitana (Hirano & Thompson, 1990), dentro de la familia Flabellinidae.
  • Flabellina gabinierei (Vicente, 1975), descrita originalmente como Facelina gabinierei Vicente, 1975 y conocida en muchas publicaciones posteriores como Piseinotecus gabinierei (Vicente, 1975), es traspasada al nuevo género Paraflabellina como P. gabinierei (Vicente, 1975), dentro de la familia Flabellinidae.
  • Flabellina babai Schmekel, 1972, es traspasada al nuevo género Luisella como L. babai (Schmekel, 1972), dentro de la nueva familia Samlidae.

El trabajo de Korshunova et al. pretende ahondar en las relaciones filogenéticas entre los variados miembros de la familia Flabellinidae y las demás familias de los eolidáceos, añadiendo muchas especies nuevas del norte de Europa, del Ártico y del norte del Pacífico.

Similitudes y diferencias

 

A la hora de comparar los resultados de ambos artículos, aunque son muy diferentes porque tratan de especies eminentemente mediterráneas el primero y de especies del Ártico y del norte del Pacífico el segundo, aparecen algunos resultados muy parecidos, que se pueden observar en la imagen siguiente, construida con los árboles filogenéticos que proponen ambos trabajos (A = Furfaro et al.; B=Korshunova et al.).

Por ejemplo, los dos árboles diferencian dos clados principales bien definidos, el de Flabellina pedata y “similares”, con ceratas partiendo individualmente del dorso (círculos en rojo en la imagen) y el de Flabellina affinis y “similares”, con ceratas de cada grupo partiendo de una base común (círculos azules en la imagen). Los números 1 a 14 indican las principales especies estudiadas y su posición en los dos árboles.

Sin embargo, aunque Furfaro et al. consideran a las especies de ambos clados pertenecientes al género Flabellina dentro de la familia Flabellinidae, en Korshunova et al. diferencian dos familias Coryphellidae y Flabellinidae sensu stricto, creando además diferentes géneros en estas familias para incluir a las especies que estudian, algunas de ellas de distribución ártica, mientras que dentro del género Flabellina sólo consideran a una especie: F. affinis.

Furfaro et al. no proporcionan las distancias genéticas entre las diferentes especies de los dos clados principales pero sí que indican la posible existencia de una especiación críptica en los Flabellinidae y recomiendan estudios moleculares adicionales. Esto es, curiosamente, lo que han hecho Korshunova et al. casi al unísono con el trabajo de Furfaro et al..

Furfaro et al. indican que Flabellina babai se comporta como un taxón inestable (rogue taxon) que aparece colocado en diferentes lugares de los árboles filogenéticos previos; en el árbol de su trabajo (Figura 1) esta especie aparece como una rama independiente que sale de la bifurcación principal, sin estar agrupado dentro de otro clado superior. Al eliminar esta especie en los análisis para construir el árbol filogenético, los valores de soporte de los diferentes nodos son mayores, es lo que se puede apreciar en la Figura 2 de su trabajo.

En cambio, en el trabajo de Korshunova et al. F. babai aparece incluida dentro de la familia Samlidae como clado basal a los Aeolidacea. Estos mismos autores reconocen las grandes diferencias morfológicas entre el género Samla y Flabellina babai, por lo que describen el nuevo género Luisella, separado de Samla por distancias moleculares entre 19% y 21%, suficientes para considerar válidos los dos géneros. No obstante, aunque provisionalmente aceptemos el cambio de familia y género de Flabellina babai a  Luisella babai (Schmekel, 1972) dentro de la nueva familia Samlidae, consideramos que son necesarios más análisis morfológicos y moleculares basados en un muestreo más amplio de ejemplares de Flabellina babai en toda el área atlanto-mediterránea para aclarar definitivamente su posición taxonómica.

(…) consideramos que son necesarios más análisis morfológicos y moleculares basados en un muestreo más amplio de ejemplares de Flabellina babai en toda el área atlanto-mediterránea para aclarar definitivamente su posición taxonómica.

La especie Flabellina baetica aparece diferenciada de los dos clados principales de los Flabellinidae sensu lato, tanto en el trabajo de Furfaro et al. como en el de Korshunova et al.; estos últimos autores crean para esta especie el género Baenopsis, que junto a Flabellinopsis conforma la nueva familia Flabellinopsidae, basal a los Flabellinidae tradicionales.

Los dos artículos coinciden en agrupar en un mismo clado a Calmella cavolini/Piseinotecus gaditanus y a éste como clado hermano del formado por Flabellina ischitana/Piseinotecus gabinierei.

Furfaro et al. confirman mediante microscopía óptica y electrónica de barrido (SEM) las rádulas triseriadas (si bien los dientes laterales son rudimentarios y lisos) de Calmella cavolini, Piseinotecus gaditanus y Piseinotecus gabinierei y además como estas especies se encuentran en el árbol en el mismo clado que Flabellina affinis, incluyen a las tres especies dentro del género Flabellina como F. cavolini, F gaditana y F. gabinierei (Tabla 2 de su trabajo). También y debido a la escasa distancia genética entre las dos especies, sinonimizan a Flabellina confusa con Flabellina gaditana. Furfaro et al. tampoco indican las distancias genèticas entre las especies anteriores comparadas con F. affinis.

La tendencia a unificar especies en un mismo género de Furfaro et al. se ve contrapuesta en el trabajo más extenso de Korshunova et al., que mantiene los géneros Flabellina, Calmella, Coryphellina y Piseinotecus (éste último con dudas), creando además nuevos géneros para otros clados que obtienen en su árbol de los Flabellinidae sensu stricto. Así:

  • Crean el género Paraflabellina para incluir a Flabellina ischitana y Piseinotecus gabinierei como Paraflabellina ischitana (Hirano & Thompson, 1990) y Paraflabellina gabinierei (Vicente, 1975), respectivamente.
  • Crean el género Carronella e incluyen en él a Flabellina pellucida y a Carronella pellucida (Alder & Hancock, 18432) así como a la nueva especie Carronella enne del noroeste de Irlanda.
  • Crean el nuevo género Edmundsella para incluir en él a Coryphella pedata y a Flabellina albomaculata como Edmundsella pedata (Montagu, 1815) y Edmundsella albomaculata (Pola et al., 2014) respectivamente.

En la Tabla 2 de su trabajo, Korshunova et al. (2017) proporcionan las mínimas p-distances entre los representantes de cada uno de los géneros anteriores, que van desde el 13.1% entre Edmundsella pedata y Coryphellina rubrolineata y el 20.2% entre Paraflabellina funeka y Carronella pellucida. Como datos interesantes, destacar las distancias genéticas del  17,4% entre Calmella cavolini y Flabellina affinis y del 15.0% entre Flabellina affinis y Edmundsella pedata. Todas estas distancias genéticas, en principio y hasta que no aparezcan nuevas opiniones, son suficientes para considerar que son géneros diferentes.

Korshunova et al. reinstauran la familia Paracoryphellidae Miller, 1971, que incluye a los géneros Chlamylla Bergh, 1886 con especies del Ártico y Mar de Barents como Chlamylla borealis Bergh, 1886 y la nueva especie Ch. intermedia, y el género Paracorhyphella Miller, 1971, con una especie del norte de Europa, Paracoryphella islandica (Odhner, 1937) (descrita originalmente como Coryphella islandica) y otra especie nueva del Mar del Japón P. ignicrystalla. Además crean los nuevos géneros Polaria, con la única especie Polaria polaris (Volodchenko, 1946) (descrita originalmente como Coryphella polaris) del Ártico, y Ziminella que integra especies del Ártico, Mar del Japón y la costa americana del Atlántico norte, con Ziminella salmonacea (Couthouy, 1938) (descrita originalmente como Eolis salmonacea), Z. japonica (Volodchenko, 1937) (descrita originalmente como Coryphella japonica), y las nuevas especies Z. abyssa y Z. circapolaris.

La familia Coryphellidae también es reinstaurada por Korshunova et al. En el árbol de esta familia (Figura 2 de su trabajo) se pueden observar pequeños clados que están bien definidos estadísticamente; cada una de las ramas de esos clados corresponden a especies de géneros diferentes, como los ya conocidos Coryphella e Himatina, y los nuevos géneros Borealea, Gulenia, Fjordia, Itaxia, Microchlamylla, Occidenthella y Orienthella. Así:

  • En el género Coryphella ahora sólo incluye a dos especies, C. verrucosa del Atlántico norte y a C. pseudoverrucosa del Pacífico norte.
  • El género Himatina contiene únicamente la especie Himatina trophina (Bergh, 1894) (descrita originalmente como Himatella trophina) del Pacífico norte.
  • Crean el género Borealea con dos especies, B. nobilis (Verrill, 1880) (descrita originalmente como Coryphella nobilis) y la nueva especie del Pacífico norte B. sanamyanae.
  • En el nuevo género Gulenia se incluyen tres especies del norte de Europa, Gulenia borealis (Odhner, 1922) (Coryphella borealis originalmente) y otras dos nuevas, G. orjani y G. monicae
  • El nuevo género Fjordia es el más diverso de todos los Coryphellidae, con 5 especies, entre las que destacan las especies europeas F. lineata (Lovén, 1846) (Eolis lineata en la descripción original), F. insolita (García-Gómez & Cervera, 1989) (Flabellina insolita en la descripción original), F. browni (Picton, 1980) (Coryphella browni en la descripción original), la nueva especie F. chriskaugei de la costa de Noruega y la especie sudafricana F. capensis (Thiele, 1925) (Coryphella capensis originalmente).
  • El nuevo género Itaxia se crea con una única especie Itaxia falklandica (Eliot, 1907) (descripción original como Coryphella falklandica) de las islas Falkland (Malvinas) y el sur de Chile.
  • El nuevo género Microchlamylla se crea con dos especies, Microchlamylla gracilis (Alder & Hancock, 1844) (descrita originalmente como Eolis gracilis) del norte de Europa y M. amabilis (Hirano & Kuzirian, 1991) (Flabellina amabilis originalmente). 
  • El nuevo género Occidenthella con la única especie Occidenthella athadona (Bergh, 1875) (descripción original como Corhyphella athadona) del Pacífico occidental.
  • El nuevo género Orienthella, con las especies del Pacífico Orienthella trilineata (O´Donoghue, 1921) (descrita originalmente como Coryphella trilineata), Orienthella fogata (Millen & Hermosillo, 2007) (descrita originalmente como Flabellina fogata) y Orienthella cooperi (Cockerell, 1901) (descrita originalmente como Coryphella cooperi).

Las mínimas diferencias moleculares (p-distances) entre los representantes de todos estos géneros de Coryphellidae van (Tabla 1 del trabajo de Korshunova et al.) desde el 10,1% entre Fjordia chiskaugei y Himatina trophina al 18,3% entre Orienthella trilineata y Itaxia falklandica.

Todos los cambios propuestos por Korshunova et al. constan como aceptados por WoRMS en fecha 31 diciembre de 2017.

Conclusiones

 

Cuando se tienen datos no totalmente concordantes entre trabajos similares como los comentados anteriormente, queda después el dilema de valorar de la manera más objetiva sus resultados para tomar la posición posición más adecuada.

La propuesta de creación de nuevos géneros para reunir pequeños grupos de especies, más que géneros multiespecíficos, parece ser la tendencia en algunos de los trabajos filogenéticos de los últimos años. (…) Es posible que a partir de ahora comiencen a aparecer más trabajos que sigan esta tendencia, con el inconveniente de la pronta caducidad de parte de la información filogenética contenida en los artículos al publicarse otros más recientes. Una posible solución a este inconveniente sería una mayor intercomunicación entre los diferentes grupos de investigación (…) para sumar esfuerzos y de esta manera obtener árboles filogenéticos con una mayor solvencia y de aceptación generalizada.

Es evidente que el trabajo de Korshunova et al. trata sobre un grupo de especies mucho más amplio (126 ejemplares) que el de Furfaro et al. (23 ejemplares); también que el objetivo principal de estos últimos autores era el de caracterizar  molecularmente las especies mediterráneas comparándolas con otros datos de GenBank de especies atlánticas y de otras áreas geográficas mientras que el trabajo de Korshunova et al. pretendía ahondar en las relaciones filogenéticas entre variados miembros de la familia Flabellinidae y las demás familias de los eolidáceos, añadiendo muchas especies nuevas del norte de Europa, del Ártico y del norte del Pacífico.

La propuesta de creación de nuevos géneros para reunir pequeños grupos de especies, más que géneros multiespecíficos, parece ser la tendencia en algunos de los trabajos filogenéticos de los últimos años.

En esta línea, además del citado artículo de Korshunova et al., por ejemplo en Zamora-Silva & Malaquias (2017) en el que realizan la filogenia molecular de la familia Aglajidae (Heterobranchia, Cephalaspidea) en base a 412 ejemplares recolectados que generaron 345 secuencias moleculares y utilizando otras 490 secuencias de GenBank llegan a la conclusión de la existencia de 63 especies dentro de la familia pertenecientes a 15 linajes genéricos diferentes, de los cuales describen como nuevos géneros a siete: Biuve, Camachoaglaja, Mannesia, Mariaglaja, Niparaya, Spinophallus y Tubulophilinosis.

Es posible que a partir de ahora comiencen a aparecer más trabajos que sigan esta tendencia, con el inconveniente de la pronta caducidad de parte de la información filogenética contenida en los artículos al publicarse otros más recientes.

Una posible solución a este inconveniente sería una mayor intercomunicación entre los diferentes grupos de investigación (se podrían contar con los dedos de una mano) para sumar esfuerzos y de esta manera obtener árboles filogenéticos con una mayor solvencia y de aceptación generalizada.

Aunque el trabajo de Korshunova et al. tiene una base sólida de información morfológica y molecular de las especies estudiadas, se echa a faltar un mayor muestreo de especies de flabellínidos tropicales del Indopacífico y del Atlántico, como también de las costas más frías de América del Sur y del sur de África.

Los análisis filogenéticos en los Heterobranquios (anteriormente Opistobranquios) están en plena “ebullición”, apareciendo constantemente trabajos concretos de filogenias de taxones pequeños o mayores, e incluso proponiéndose que la aparición de linajes evolutivos puede haber sido consecuencia de las especializaciones dietarias de sus integrantes (Goodheart et al., 2017).

En OPK, aceptamos con cierta precaución los cambios propuestos por Korshunova et al. en su trabajo de revisión de los Flabellinidae mientras no haya otra información más reciente que los modifique.

Bibliografía

 

Bouchet P, Rocroi JP. 2005. Classification and nomenclator of gastropod families. Malacologia. 47(1–2):1–397.
Furfaro G, Salvi D, Mancini E, et al. 2018. A multilocus view on Mediterranean aeolid nudibranchs (Mollusca): Systematics and cryptic diversity of Flabellinidae and Piseinotecidae. Molecular Phylogenetics and Evolution. 118:13–22. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2017.09.001.
Goodheart J, Bazinet AL, Valdés Á, et al. 2017. Prey preference follows phylogeny: evolutionary dietary patterns within the marine gastropod group Cladobranchia (Gastropoda: Heterobranchia: Nudibranchia). BMC Evolutionary Biology (2017) 17:221.
Korshunova TA, Martynov AV, Bakken T, et al. 2017. Polyphyly of the traditional family Flabellinidae affects a major group of Nudibranchia: aeolidacean taxonomic reassessment with descriptions of several new families, genera, and species (Mollusca, Gastropoda). ZooKeys 717: 1-139. https://doi.org/https://doi.org/10.3897/zookeys.717.21885.
Korshunova TA, Martynov AV, Bakken T, et al. 2017. Corrigenda: Polyphyly of the traditional family Flabellinidae affects a major group of Nudibranchia: aeolidacean taxonomic reassessment with descriptions of several new families, genera, and species (Mollusca, Gastropoda). https://doi.org/10.3897/zookeys.717.21885. ZooKeys 725: 139–141. https://doi.org/https://doi. org/10.3897/zookeys.725.23022.
Zamora-Silva A, Malaquias MAE. 2017. Molecular phylogeny of the Aglajidae head-shield sea slugs (Heterobranchia: Cephalaspidea): new evolutionary lineages revealed and proposal of a new classification. Zoological Journal of the Linnean Society, 2017, XX, 1–51.