Flabellinidae, família de nudibranquis en controvèrsia

Durant l’any 2017 s’han publicat diversos articles que proposen una sèrie de novetats que afecten les filogènies de diferents famílies de nudibranquis. Entre aquests articles es troben dos que afecten de manera significativa la família Flabellinidae.

Furfaro et al. (2018, publicat online 6 setembre 2017) han realitzat un interessant treball per aclarir l’estatus de la família Flabellinidae a la Mediterrània i les afinitats reals entre les seves espècies. Utilitzant exemplars i seqüències moleculars mitocondrials i nuclears pròpies i de GenBank d’espècies dels gèneres Calmella, Flabellina i Piseinotecus de la Mediterrània, Atlàntic oriental i occidental, Pacífic i l’Antàrtida, i estudiant la seva morfologia radular, construeixen un arbre filogenètic de les diferents espècies arribant a les següents conclusions:

  • Les families Flabellinidae y Piseinotecidae no son monofilèctiques.
  • Hi ha dos clades (grups) ben diferenciats, el de Coryphella pedata i espècies semblants amb cerata que surten directament del dors i el de Flabellina affinis i espècies similars, que tenen els cerata de cada grup pedunculats, la qual cosa consideren una sinapomòrfía important del clade mentre que la unió individual de cada cerata al dors és considerada com una plesiomòrfía.
  • El gènere Calmella és sinònim de Flabellina.
  • Les espècies Calmella cavolini, Piseinotecus gaditanus i Piseinotecus gabinierei son incloses dins els gènere Flabellina, com F. cavolini, F. gaditana i F. gabinierei respetivament. En el cas de les dues espècies atribuïdes inicialment a Piseinoteus, P. gaditanus i P. gabinierei, els autors demostren que les seves ràdules son triseriades i no monoseriades, la qual cosa els enquadra dins dels Flabellinidae i no dins dels Piseinotecidae.
  • L’espècie Flabellina confusa de l’Atlàntic nordoriental és sinònima de F. gaditana.
  • Les poblacions atlàntiques i mediterrànies de Flabellina ischitana tenen suficients diferències moleculars (p-distance mínima de 12.5%) per ser considerades dues espècies diferents, admetent els exemplars mediterranis com a F. ischitana i els atlàntics com una possible nova espècie que tenen en estudi.
  • Les espècies Calmella cavolini i Flabellina confusa/Piseinotecus gaditanus, a mes de tenir una morfologia molt similar mostren distàncies genètiques molt baixes de 5.0%, la qual cosa, unida a la relativament gran divergència intraespecífica trobada en C. cavolinii (1,8%) fa que calgui estudiar-les amb més profunditat para dil·lucidar si son dues espècies diferents o una mateixa espècie amb gran variabilitat genètica.

L’objectiu de Furfaro et al. era el de caracteritzar molecularment les espècies mediterrànies comparant-les amb altres dades de GenBank d’espècies atlàntiques i d’altres àrees geogràfiques.

Korshunova et al. (2017) s’ha basat en anàlisis moleculars (gens COI, 16S, 28S i H3) i morfològics d’espècies de Flabellinidae de l’Àrtic, Atlàntic nord, oceà Pacífic i Índic. Aquest extens article confirma la polifilia de la família Flabellinidae i representa una autèntica revolució, no només per a la taxonomia dels Flabellinidae, sinó per a l’organització en famílies de tots els eolidacis. Els autors també incideixen en el fet que la filogènia dels Flabellinidae no pot ser entesa sense considerar membres d’altres famílies dels Aeolidacea i que, a més, els caràcters morfològics, i no només els moleculars, han de tenir la seva importància a l’hora d’establir filogènies. A la Figura 2 del seu treball es pot veure l’arbre filogenètic amb les relacions entre les diferents famílies i gèneres dels Aeolidacea. Entre les nombroses conclusions d’aquest treball es poden extreure com més interessants les següents:

  • Es proposen tres noves famílies per incloure espècies que estaven dins dels tradicionals Flabellinidae: Apataidae, Flabellinopsidae i Samlidae.
  • Es reinstauran les famílies Coryphellidae i Paracoryphellidae.
  • Es confirma la família Unidentidae en base a dades morfològiques i moleculars.
  • Es creen els nous gèneres Polaria i Ziminella dins de la família Paracoryphellidae.
  • Es crea el nou gènere Baenopsis dins de la família Flabellinopsidae.
  • Es creen els nous gèneres Borealea, Fjordia, Gulenia, Itaxia, Microchlamylla, Occidenthella i Orienthella dins de la família Coryphellidae.
  • Es creen els nous gèneres Carronella, Edmundsella i Paraflabellina dins de la família Flabellinidae.
  • Es crea el nou gènere Pacifia dins de la família Unidentiidae.
  • Es crea el nou gènere Luisella dins de la nova família Samlidae.
  • Es crea el nou gènere Apata dins de la nova família Apataidae.
  • El gènere Piseinotecus es manté dins de la família Flabellinidae.
  • Es manté com a vàlid el gènere Calmella dins de la família Flabellinidae.

Tots aquests canvis de nous gèneres i famílies del treball de Korshunova et al. afecten nombroses espècies europees de Flabellinidae, com ara:

  • Flabellina baetica García-Gómez, 1984 és traspassada al gènere Baenopsis com B. baetica (García-Gómez, 1984), dins la nova familia Flabellinopsidae.
  • Flabellina verrucosa (M. Sars, 1829) és traspassada al gènere Coryphella com C. verrucosa (M. Sars, 1829) dins la familia Coryphellidae.
  • Flabellina browni Picton, 1980 és traspassada al nou gènere Fjordia com F. browni (Picton, 1980) dins la familia Coryphellidae.
  • Flabellina lineata (Lovén, 1846) és traspassada al nou gènere Fjordia com F. lineata (Lovén, 1846) dins la familia Coryphellidae.
  • Flabellina insolita García-Gómez & Cervera, 1898, en base només a caràcters morfològics és traspassada al nou gènere Fjordia com F. insolita (García-Gómez & Cervera, 1898) dins la familia Coryphellidae.
  • Flabellina gracilis (Alder & Hancock, 1844) és traspassada al nou gènere Microchlamylla com M. gracilis (Alder & Hancock, 1844) dins la familia Coryphellidae.
  • Flabellina gaditana (Cervera, García-Gómez & García, 1987), descrita originalment com Piseinotecus gaditanus és traspassada al gènere Calmella com C. gaditana (Cervera, García-Gómez & García, 1987) dins la familia Flabellinidae.
  • Flabellina cavolini (Vérany, 1846) es reinstaura en el gènere Calmella com C.cavolini (Vérany, 1846) dins la familia Flabellinidae.
  • Flabellina pellucida (Alder & Hancock, 1843), descrita originalment com Eolis pellucida (Alder & Hancock, 1843), és traspassada al nou gènere Carronella com C. pellucida (Alder & Hancock, 1843).
  • Flabellina pedata (Montagu, 1815), descrita originalment com Doris pedata Montagu, 1815 i anomenada en molts articles com Coryphella pedata, és traspassada al nou gènere Edmundsella com E. pedata (Montagu, 1815), dins la familia Flabellinidae.
  • Flabellina ischitana Hirano & Thompson, 1990 és traspassada al nou gènere Paraflabellina com P. ischitana (Hirano & Thompson, 1990), dins la familia Flabellinidae.
  • Flabellina gabinierei (Vicente, 1975), descrita originalment com Facelina gabinierei Vicente, 1975 i coneguda en moltes publicacions posteriors com Piseinotecus gabinierei (Vicente, 1975), és traspassada al nou gènere Paraflabellina com P. gabinierei (Vicente, 1975), dins la familia Flabellinidae.
  • Flabellina babai Schmekel, 1972, és traspassada al nou gènere Luisella com L. babai (Schmekel, 1972), dins la nova familia Samlidae.

El treball de Korshunova et al. pretén aprofundir en les relacions filogenètiques entre els variats membres de la família Flabellinidae i les altres famílies d’aeolidacis, afegint moltes espècies noves del nord d’Europa, l’Àrtic i del nord del Pacífic.

Similituds i diferències

 

A l’hora de comparar els resultats de tots dos articles, tot i que són molt diferents perquè tracten d’espècies eminentment mediterrànies el primer i d’espècies de l’Àrtic i del nord del Pacífic el segon, apareixen alguns resultats molt semblants, que es poden observar a la imatge següent, construïda amb els arbres filogenètics que proposen els dos treballs (A = Furfaro et al.; B=Korshunova et al.).

Per exemple, els dos arbres diferencien dos clades principals ben definits, el de Flabellina pedata i “similars”, amb cerates sorgint individualment del dors (cercles en vermell a la imatge) i el de Flabellina affinis i “similars”, amb cerates de cada grup partint d’una base comuna (cercles en blau a la imatge). Els números 1 a 14 indiquen les principals espècies estudiades i la seva posició en els dos arbres.

No obstant això, tot i que Furfaro et al. consideren a les espècies de tots dos clades pertanyents al gènere Flabellina, dins la família Flabellinidae, Korshunova et al. diferencien dues famílies Coryphellidae i Flabellinidae sensu stricto creant, a més, diferents gèneres en aquestes famílies per incloure a les espècies que estudien, algunes d’elles de distribució àrtica, mentre que dins del gènere Flabellina només consideren a una espècie: F. affinis.

Furfaro et al. no proporcionen les distàncies genètiques entre les diferents espècies dels dos clades principals però sí que indiquen la possible existència d’una especiació críptica en els Flabellinidae i recomanen estudis moleculars addicionals. Això és, curiosament, el que han fet Korshunova et al. gairebé a l’uníson amb el treball de Furfaro et al ..

Furfaro et al. indiquen que Flabellina babai es comporta com un taxó inestable (rogue taxon) que apareix col·locat en diferents llocs dels arbres filogenètics previs; en l’arbre publicat (Figura 1 del seu treball) aquesta espècie apareix com una branca independent que surt de la bifurcació principal, sense estar agrupat dins d’un altre clade superior. En eliminar aquesta espècie en les anàlisis per construir l’arbre filogenètic, els valors de suport dels diferents nodes són més grans, i és el que es pot apreciar a la Figura 2 del seu treball.

En canvi, en el treball de Korshunova et al. F. babai apareix inclosa dins de la família Samlidae com clada basal als Aeolidacea. Aquests mateixos autors reconeixen les grans diferències morfològiques entre el gènere Samla i Flabellina babai, de manera que descriuen el nou gènere Luisella, separat de Samla per distàncies moleculars entre 19% i 21%, suficients per considerar vàlids tots dos gèneres. No obstant això, tot i que provisionalment acceptem el canvi de família i gènere de Flabellina babai a Luisella babai (Schmekel, 1972) dins de la nova família Samlidae, considerem que són necessaris més anàlisis morfològiques i moleculars basades en un mostreig més ampli d’exemplars de Flabellina babai en tota l’àrea atlanto-mediterrània per aclarir definitivament la seva posició taxonòmica.

(…) considerem que són necessaris més anàlisis morfològiques i moleculars basades en un mostreig més ampli d’exemplars de Flabellina babai en tota l’àrea atlanto-mediterrània per aclarir definitivament la seva posició taxonòmica.

L’espècie Flabellina baetica apareix diferenciada dels dos clades principals dels Flabellinidae sensu lato, tant en el treball de Furfaro et al. com en el de Korshunova et al.; aquests últims autors creen per a aquesta espècie el gènere Baenopsis, que al costat de Flabellinopsis conforma la nova família Flabellinopsidae, basal als Flabellinidae tradicionals.

Els dos articles coincideixen a agrupar en un mateix clade a Calmella cavolini / Piseinotecus gaditanus i a aquest com clade germà del format per Flabellina ischitana / Piseinotecus gabinierei.

Furfaro et al. confirmen mitjançant microscòpia òptica i electrònica de rastreig (SEM) les ràdules triseriadas (si bé les dents laterals són rudimentàries i llises) de Calmella cavolini, Piseinotecus gaditanus i Piseinotecus gabinierei i a més com aquestes espècies es troben en l’arbre en el mateix clade que Flabellina affinis, inclouen a les tres espècies dins del gènere Flabellina com F. cavolini, F gaditana i F. gabinierei (Taula 2 de la seva publicació). També, a causa de l’escassa distància genètica entre les dues espècies, sinonimitzen Flabellina confusa amb Flabellina gaditana. Furfaro et al. tampoc indiquen les distàncies genètiques entre les espècies anteriors comparades amb F. affinis.

La tendència a unificar espècies en un mateix gènere de Furfaro et al. es veu contraposada al treball més extens de Korshunova et al., que manté els gèneres Flabellina, Calmella, Coryphellina i Piseinotecus (aquest últim amb dubtes), creant a més nous gèneres per a altres clades que obtenen en el seu arbre dels Flabellinidae sensu stricto. Així:

  • Creen el gènere Paraflabellina per a incloure Flabellina ischitanaPiseinotecus gabinierei com a Paraflabellina ischitana (Hirano & Thompson, 1990) i Paraflabellina gabinierei (Vicente, 1975), respectivament.
  • Creen el gènere Carronella i inclouen en ell Flabellina pellucida i Carronella pellucida (Alder & Hancock, 18432) així com la nova espècie Carronella enne del nordoest d’Irlanda.
  • Creen el nou gènere Edmundsella per incloure en ell Coryphella pedata i Flabellina albomaculata com Edmundsella pedata (Montagu, 1815) i Edmundsella albomaculata (Pola et al., 2014) respectivament.

A la Taula 2 del seu treball, Korshunova et al. (2017) proporcionen les mínimes p-distances entre els representants de cadascun dels gèneres anteriors, que van des del 13.1% entre Edmundsella pedata i Coryphellina rubrolineata i el 20.2% entre Paraflabellina funeka i Carronella pellucida. Com a dades interessants, destacar les distàncies genètiques del 17,4% entre Calmella cavolini i Flabellina affinis i del 15.0% entre Flabellina affinis i Edmundsella pedata. Totes aquestes distàncies genètiques, en principi i fins que no apareguin noves opinions, són suficients per considerar que són gèneres diferents.

Korshunova et al. reinstauren la família Paracoryphellidae Miller, 1971, que inclou els gèneres Chlamylla Bergh, 1886 amb espècies de l’Àrtic i mar de Barents com Chlamylla borealis Bergh, 1886 i la nova espècie Ch. intermedia, i el gènere Paracorhyphella Miller, 1971, amb una espècie del nord d’Europa, Paracoryphella islandica (Odhner, 1937) (descrita originalment com Coryphella islandica) i una altra espècie nova del Mar del Japó P. ignicrystalla. A més creen els nous gèneres Polaria, amb l’única espècie Polaria polaris (Volodchenko, 1946) (descrita originalment com Coryphella polaris) de l’Àrtic, i Ziminella que integra espècies de l’Àrtic, mar del Japó i la costa americana de l’Atlàntic nord, amb Ziminella salmonacea (Couthouy, 1938) (descrita originalment com Eolis salmonacea), Z. japonica (Volodchenko, 1937) (descrita originalment com Coryphella japonica), i les noves espècies Z. abyssa y Z. circapolaris.

La família Coryphellidae també és reinstaurada per Korshunova et al. En l’arbre d’aquesta família (Figura 2 del seu treball) es poden observar petits clades que estan ben definits estadísticament; cadascuna de les branques d’aquests clades corresponen a espècies de gèneres diferents, com els ja coneguts Coryphella i Himatina, així com els nous gèneres Borealea, Gulenia, Fjordia, Itaxia, Microchlamylla, Occidenthella i Orienthella. així:

  • En el gènere Coryphella ara només inclou dues especies, C. verrucosa de l’Atlàntic nord i C. pseudoverrucosa del Pacífic nord.
  • El gènere Himatina conté únicament l’espècie Himatina trophina (Bergh, 1894) (descrita originalment com Himatella trophina) del Pacífic nord.
  • Creen el gènere Borealea amb dues espècies, B. nobilis (Verrill, 1880) (descrita originalment com Coryphella nobilis) i la nova espècie del Pacífic nord B. sanamyanae.
  • En el nou gènere Gulenia s’inclouen tres espècies del nord d’Europa, Gulenia borealis (Odhner, 1922) (Coryphella borealis originalment) i altres dues noves, G. orjani i G. monicae
  • El nou gènere Fjordia és el més divers de tots els Coryphellidae, amb 5 espècies, entre les que destaquen les espècies europees F. lineata (Lovén, 1846) (Eolis lineata en la descripció original), F. insolita (García-Gómez & Cervera, 1989) (Flabellina insolita en la descripció original), F. browni (Picton, 1980) (Coryphella browni en la descripció original), la nova espècie F. chriskaugei de la costa de Noruega i l’espècie sudafricana F. capensis (Thiele, 1925) (Coryphella capensis originalment).
  • El nou gènere Itaxia es crea amb una única espècie Itaxia falklandica (Eliot, 1907) (descripció original com a Coryphella falklandica) de las islas Falkland (Malvines) i el sur de Xile.
  • El nou gènere Microchlamylla es crea amb dues espècies, Microchlamylla gracilis (Alder & Hancock, 1844) (descrita originalment com Eolis gracilis) del nord d’Europa i M. amabilis (Hirano & Kuzirian, 1991) (Flabellina amabilis originalment). 
  • El nou gènere Occidenthella amb una única espècie Occidenthella athadona (Bergh, 1875) (descripció original com Corhyphella athadona) del Pacífic occidental.
  • El nou gènere Orienthella, amb les espècies del Pacífic Orienthella trilineata (O´Donoghue, 1921) (descrita originalment com Coryphella trilineata), Orienthella fogata (Millen & Hermosillo, 2007) (descrita originalment com Flabellina fogata) i Orienthella cooperi (Cockerell, 1901) (descrita originalment com Coryphella cooperi).

Les mínimes diferències moleculars (p-distances) entre els representants de tots aquests gèneres de Coryphellidae van (Taula 1 del treball de Korshunova et al.) des del 10,1% entre Fjordia chiskaugei i Himatina trophina al 18,3% entre Orienthella trilineata i Itaxia falklandica.

Els canvis proposats per Korshunova et al. consten com acceptats per WoRMS en data 31 desembre 2017.

Conclusions

 

Quan es tenen dades no totalment concordants entre treballs similars com els comentats anteriorment, queda després el dilema de valorar de la manera més objectiva els seus resultats per prendre la posició posició més adequada.

La proposta de creació de nous gèneres per reunir petits grups d’espècies, més que gèneres multiespecífics, sembla ser la tendència en alguns dels treballs filogenètics dels últims anys. (…) És possible que a partir d’ara comencin a aparèixer més treballs que segueixin aquesta tendència, amb l’inconvenient de la ràpida caducitat de part de la informació filogenètica continguda en els articles en publicar-se altres més recents. Una possible solució a aquest inconvenient seria una major intercomunicació entre els diferents grups de recerca (…) per sumar esforços i d’aquesta manera obtenir arbres filogenètics amb una major solvència i d’acceptació generalitzada.

És evident que el treball de Korshunova et al. tracta sobre un grup d’espècies molt més ampli (126 exemplars) que el de Furfaro et al. (23 exemplars); també que l’objectiu principal d’aquests últims autors era el de caracteritzar molecularment les espècies mediterrànies comparant-les amb altres dades de GenBank d’espècies atlàntiques i d’altres àrees geogràfiques, mentre que el treball de Korshunova et al. pretenia aprofundir en les relacions filogenètiques entre diversos membres de la família Flabellinidae i les altres famílies dels aeolidacis, afegint moltes espècies noves del nord d’Europa, l’Àrtic i del nord del Pacífic.

La proposta de creació de nous gèneres per reunir petits grups d’espècies, més que gèneres multiespecífics, sembla ser la tendència en alguns dels treballs filogenètics dels últims anys.

En aquesta línia, a més de l’esmentat article de Korshunova et al., Per exemple a Zamora-Silva & Malaquias (2017) en el qual realitzen la filogènia molecular de la família Aglajidae (Heterobranchia, Cephalaspidea) basant-se 412 exemplars recol·lectats que van generar 345 seqüències moleculars i utilitzant altres 490 seqüències de GenBank, arriben a la conclusió de l’existència de 63 espècies dins de la família, pertanyents a 15 llinatges genèrics diferents, dels quals descriuen com a nous gèneres set: Biuve, Camachoaglaja, Mannesia, Mariaglaja, Niparaya, Spinophallus i Tubulophilinosis.

És possible que a partir d’ara comencin a aparèixer més treballs que segueixin aquesta tendència, amb l’inconvenient de la ràpida caducitat de part de la informació filogenètica continguda en els articles en publicar-ne altres més recents.

Una possible solució a aquest inconvenient seria una major intercomunicació entre els diferents grups de recerca (es podrien comptar amb els dits d’una mà) per sumar esforços i d’aquesta manera obtenir arbres filogenètics amb una major solvència i d’acceptació generalitzada.

Tot i que el treball de Korshunova et al. té una base sòlida d’informació morfològica i molecular de les espècies estudiades, es troba a faltar un major mostreig d’espècies de flabellínids tropicals de l’Indopacífic i de l’Atlàntic, com també de les costes més fredes d’Amèrica del Sud i del sud d’Àfrica.

Les anàlisis filogenètiques en els Heterobranquis (anteriorment Opistobranquis) estan en plena “ebullició”; apareixen constantment treballs concrets de filogènies de tàxons petits o grans, i fins i tot proposant que l’aparició de llinatges evolutius pot haver estat conseqüència de les especialitzacions dietàries dels seus integrants (Goodheart et al., 2017).

A OPK acceptem amb certes precaucions els canvis proposats per Korshunova et al. en el seu treball de revisió dels Flabellinidae mentre no hi hagi una informació més recent que els modifiqui.

Bibliografia