Ciclo biológico de dos nudibranquios excepcionales de la Antártida

Manuel Ballesteros

Profesor Emérito, Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia
Avda. Diagonal, 643, 08028 Barcelona, Spain
Email: mballesteros@ub.edu

Introducción

Los nudibranquios que habitan en el océano que rodea la Antártida han sido de interés para naturalistas y científicos desde los primeros estudios oceanográficos del fondo marino antártico en los siglos XIX y principios del XX. Entre las expediciones científicas que describen especies de nudibranquios, cabe mencionar las del Challenger (Bergh, 1884), la Scottish National Antarctic Expedition (Eliot, 1905, 1909), la Charcot’s Antarctic Expedition (Vayssière, 1906), la Swedish Antarctic Expedition (Odhner, 1926), la British Antarctic “Terra Nova” Expedition (Odhner, 1934), la University Chile Expedition (Marcus, 1959) y las Expeditions Antarctiques Françaises en Terre Adélie (Vicente & Arnaud, 1974), entre otras.

En las últimas décadas, y debido a numerosas campañas de investigación y al establecimiento de bases científicas permanentes o estacionales, se ha despertado un gran interés en la investigación de la biodiversidad marina antártica (De Broyer et al., 2014; Rauschert & Arntz, 2015). En cuanto a los moluscos nudibranquios, Minichev (1972) estudió la fauna de nudibranquios del mar de Davis, en la remota Antártida oriental; Cattaneo-Vietti (1991) los nudibranquios del mar de Ross; Kiko et al. (2008) han estudiado algunos aspectos de la biología y distribución geográfica de Tergipes antarcticus, el único nudibranquio conocido que desarrolla todo su ciclo en la capa inferior del hielo antártico. Valdés et al. (2012) han estudiado la anatomía de algunas pequeñas especies de nudibranquios eolidáceos, mientras que Moles et al. (2016) han estudiado recientemente las especies antárticas de Doto, describiendo una nueva especie. Wägele es quien se ha distinguido en las últimas décadas en el estudio de la distribución geográfica de los nudibranquios amárticos (1987), sobre Tritoniella belli (1989a), sobre el género Bathydoris (1989b), sobre las especies de Notaeolidia (1990a), sobre las especies del género Austrodoris (1990b) y sobre las del género Tritonia (1995). Moles et al. (2017) han estudiado recientemente los huevos gigantes de Bathydoris hodgsoni y el desarrollo embrionario de esta especie y de Doris kerguelenensis. En un estudio aún no publicado sobre babosas marinas en el Océano Austral, se reportan un total de 39 especies de nudibranquios en aguas antárticas (Ballesteros com. pers.)

En este artículo se discuten algunos aspectos morfológicos y biológicos de dos especies de nudibranquios que se destacan en el bentos antártico: Doris kerguelenensis y Bathydoris hodgsoni, y se aportan datos específicos sobre las diferentes fases de su ciclo biológico.

 

Materiales y Métodos

Los especímenes examinados en este estudio fueron recolectados durante expediciones científicas a bordo del buque de investigación español B.I.O. Hespérides (2003) en el mar de Bellingshausen, del buque alemán R.V. Polarstern (2003-2004) en el mar de Weddell y durante campañas de buceo en la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur) como parte de la campaña BENTART 2006.

La documentación fotográfica de los animales y sus masas de huevos fue realizada utilizando una cámara fotográfica DSLR Konica Minolta Dynax 7D para los especímenes de laboratorio y una cámara fotográfica Olympus SP350 en caja estanca para  las fotografías submarinas.

 

Doris kerguelenensis (Bergh, 1884)

Doris kerguelenensis (anteriormente clasificada dentro del género Austrodoris) es un nudibranquio antártico de amplia distribución, que habita desde la zona infralitoral superior, donde se puede observar fácilemente al bucear, hasta profundidades superiores a los 1.500 metros (Lámina 1). Los ejemplares adultos pueden alcanzar longitudes superiores a los 10 cm. El cuerpo es típicamente blanquecino, aunque no son raros los individuos de color crema o amarillento. Tanto los rinóforos como las hojas branquiales comparten la misma coloración que el cuerpo. Todo el manto está cubierto de tubérculos semiesféricos de tamaño variable. Esta especie se alimenta de una diversidad de esponjas, incluyendo demospongias como Dendrilla, Haliclona, Isodictya y Sphaerotylus, así como hexactinélidas como Rosella y Anoxycalyx (MacDonald y Nybakken, 1997).

Wägele (1990) revisó los especímenes tipo de las especies de Austrodoris, sinonimizando varias con D. kerguelenensis. García et al. (1993) realizaron un estudio taxonómico y anatómico de especímenes de D. kerguelenensis recolectados en el mar de Scotia durante la expedición oceanográfica española ANTÁRTIDA 8611. Se han identificado varias moléculas, incluyendo el diterpenoide palmadorina y diversos sesquiterpenos, en el manto de ejemplares juveniles y adultos. El papel de estos compuestos en el mecanismo de defensa del animal sigue siendo incierto (Moles et al., 2017; Ávila, 2020).

Originalmente descrita en las islas Kerguelen, D. kerguelenensis ha sido reportada en diversas localidades antárticas y subantárticas, incluyendo las islas Shetland del Sur, Orcadas del Sur, isla Bouvet, isla Heard, isla Macquarie, islas Malvinas, y las regiones patagónicas de Chile y Argentina. Si bien existen numerosos sinónimos para esta especie (WoRMS, 2024), estudios moleculares recientes realizados por Maroni, Baker et al. (2022) y Maroni et al. (2022) han revelado que D. kerguelenensis es un complejo de especies que comprende al menos 29 especies distintas, cuyas descripciones formales están actualmente pendientes.

Lámina 1.  Doris kerguelenensis (Bergh, 1884).     A. Fotografía submarina de un ejemplar sobre el alga Himantothallus grandifolius en la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur), a 10 m de profundidad. B. Fotografía submarina de un ejemplar en un fondo lodoso en la isla Rey Jorge, a 20 m de profundidad. C. Detalle de la región anterior, mostrando los rinóforos y tubérculos dorsales. D, E. Hojas branquiales. Fotografías de M. Ballesteros.

 

Ciclo Biológico de Doris kerguelenensis (Lámina 2, Figura 1)

Doris kerguelenensis presenta desarrollo directo, sin pasar por una etapa larvaria pelágica. Los individuos sexualmente maduros depositan sus huevos en una masa en forma de cinta de cierta consistencia, formando un círculo casi completo de aproximadamente 7 cm de diámetro. La cinta tiene 28 mm de ancho, de los cuales 22 mm están ocupados por los huevos, y la porción restante consiste en una membrana semitransparente. La matriz que rodea los huevos y las cápsulas es semitransparente, mientras que los embriones son amarillentos, dado este tono general al huevo. Hay unas 13-15 cápsulas dispuestas en una sola capa formando filas oblicuas a lo ancho de la cinta, excepto en los extremos, y hay unas 25-28 cápsulas por cm² de cinta, lo que resulta en un total de aproximadamente 2.000 huevos por masa. Las cápsulas son cuadrangulares o ligeramente romboidales, con una base plana de 2 x 2 mm y una altura de 3 mm. El extremo distal es redondeado.

El desarrollo embrionario dentro de las cápsulas es asíncrono, observándose embriones en diversas etapas, desde la división en dos células, otros en 4 células y otros en hasta 8 células o estadios más avanzados. También hay capsulas vacías sin embriones. Los embriones son de color crema y están rodeados por un material amarillento que podría ser nutritivo. En las etapas más avanzadas, se pueden observar por transparencia a los juveniles dentro de las cápsulas, con las papilas del manto y el pie visibles en la lupa binocular. Los juveniles recién eclosionados muestran un movimiento lento y miden aproximadamente 3 mm de longitud, mostrando ya rinóforos, ojos claramente visibles, tuberculos dorsales y espículas del manto. Las branquias aún no están desarrolladas en esta etapa.

Utilizando la ecuación de Thompson y Jarman (1986) que tiene en cuenta el tamaño de los huevos y la temperatura del agua, Moles et al. (2017) estimaron que el período de desarrollo embrionario de esta especie podría durar algo más de un año.

Las diversas etapas del ciclo de vida de esta especie se ilustran en la figura a continuación:

Lámina 2.    Ciclo de vida de Doris kerguelenensis. A. Ejemplar adulto de la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur). B. Masa de huevos de un ejemplar del mar de Weddell. C. Detalle de huevos dentro de la masa, mostrando embriones en etapas tempranas y juveniles más desarrollados. D. Detalle de un huevo con un juvenil completamente desarrollado listo para eclosionar. E. Juvenil recién eclosionado. F. Juvenil de la isla Rey Jorge. Fotografías de M. Ballesteros.

Figura 1.     Doris kerguelenensis.  A. Cinta ovígera completa. B. Detalle de una sección longitudinal de la cinta ovígera. C. Detalle de cápsulas ovígeras con embriones en etapas tempranas (2, 4 u 8 células). D. Cápsulas ovígeras con embriones en forma juvenil. E. Juvenil recién eclosionado, con detalle de tubérculos dorsales y espículas del manto. Ilustraciones originales de M. Ballesteros.

 

Bathydoris hodgsoni  Eliot, 1907

El género Bathydoris comprende siete especies válidas (WoRMS, 2024), que habitan en entornos fríos y profundos. En la Antártida, solo se han citado dos especies de este grupo B. hodgsoni y Prodoris clavigera, esta última reclasificada en el género Bathydoris por su similitud morfológica.

Bathydoris hodgsoni es un nudibranquio de distribución circumpolar que puede alcanzar longitudes de hasta 20 cm. La coloración del cuerpo varia del blanco sucio al rojizo o marrón, especialmente en los individuos de mayor tamaño (Lámina 3). Una característica distintiva de esta especie son las numerosas protuberancias dorsales con forma de pera. Estas protuberancias se desprenden fácilmente, resultando a veces specimens con el dorso casi descubierto, particularmente aquellos recolectados mediante redes de arrastre.

El manto de B. hodgsoni contiene un sesquiterpeno bioactivo, el hodgsonal, que se cree que es sintetizado por el propio animal. Se piensa que este compuesto sirve como mecanismo de defensa contra el principal depredador de los mares antárticos, la estrella de mar Odontaster validus (Ávila et al., 2000).

Wägele (1989b) realizó un estudio anatómico detallado de B. hodgsoni, mientras que Moles et al. (2017) investigaron la histología y la biología reproductiva de la especie.

Lámina 3. Bathydoris hodgsoni Eliot, 1907. A y B. Especimen de tamaño medio del Mar de Weddell, montrando las protuberancias dorsales intactas. C. Detalle de las hojas branquiales (señaladas con una flecha), con la papila anal visible detrás. D. Especimen de gran tamaño sin la mayoría de las protuberancias dorsales. Fotos de M. Ballesteros.

 

Ciclo biológico de B. hodgsoni (Lámina 4, Figura 2)

El ciclo biológico de B. hodgsoni presenta rasgos notables que lo distinguen no solo de otros moluscos, sino potencialmente de todos los invertebrados marinos, como señalaron Moles et al. (2017):

• Los adultos pueden crecer hasta alcanzar tamaños impresionantes de 16 a 20 cm y exhiben una longevidad excepcional comparable a la de otros moluscos de larga vida, como el cefalópodo Nautilus (20 años), el caracol terrestre Helix pomatia (20 años) y los bivalvos del género Tridacna (hasta 100 años). Sin embargo, la vida útil precisa de B. hodgsoni sigue sin determinarse.
• Se han observado pocas puestas, pero contienen algunos de los huevos más grandes registrados entre los invertebrados marinos, alcanzando hasta 5 cm. Las puestas suelen constar de 1 a 4 huevos, cada uno encerrado en una cápsula robusta y coriácea. Las cápsulas son ligeramente ovaladas, con una base aplanada y un ápice redondeado.
• Dentro de cada cápsula, el embrión experimenta un desarrollo directo, transformándose en un juvenil sin pasar por una etapa larvaria veliger de natación libre.
• Los juveniles nacidos artificialmente miden aproximadamente 3 cm de largo. Son de color blanco cremoso con vísceras verdosas translúcidas visibles dorsalmente, probablemente correspondientes a la glándula digestiva. El rinóforo derecho es liso, blanquecino y de forma digitada. El cuerpo y el borde del manto, incluidos los márgenes anterior y posterior, están cubiertos de papilas de formas y tamaños variables. Las papilas son semitransparentes con puntas opacas y sus superficies son irregulares, marcadas por pequeñas verrugas. Las papilas grandes pueden ser cónicas o de base ancha, mientras que las más pequeñas son cónicas. La región dorsal central carece de papilas grandes, probablemente debido al desprendimiento, dejando papilas cónicas más pequeñas en su lugar. Debajo del tegumento se puede observar un retículo irregular blanquecino que contiene grupos de gránulos blancos que son más abundantes en la zona dorsal.
  En el extremo posterior del dorso, 6-7 pequeñas hojas branquiales forman un círculo en forma de roseta sin papilas. Dentro de este círculo, la papila anal se encuentra ligeramente descentrada, elevada y caracterizada por una abertura anal arrugada. El pie es blanquecino con un retículo visible, similar al cuerpo. El borde anterior está surcado y la boca forma una protuberancia prominente en la parte anterior.
• El período de desarrollo dentro de la cápsula es extraordinariamente prolongado. Utilizando la ecuación proporcionada por Thompson y Jarman (1986), que correlaciona el tamaño del huevo con la temperatura del agua, Moles et al. (2017) estiman una duración del desarrollo embrionario de aproximadamente 9,8 años.

El ciclo de vida completo de esta especie se ilustra en la siguiente figura:

Lámina 4. Ciclo biológico de Bathydoris hodgsoni (especimen y puestas recolectadas en el Mar de Weddell). A: Espécimen adulto de tamaño medio; B: El mismo espécimen y una puesta de dos huevos, comparando el tamaño del animal con el de la puesta; C: Puesta de dos huevos con juveniles en su interior, el de la derecha juvenil eclosionado artificialmente; D: juvenil eclosionado artificialmente. Fotografías de M. Ballesteros.

Figura 2. Bathydoris hodgsoni. A: Puesta de tres huevos: El de la izquierda contiene un embrión no desarrollado, el central contiene un embrión en estadio juvenil, y el huevo de la derecha está vacío, tras haber eclosionado. B: Vista lateral de un huevo. C: Juvenil acabado de nacer. D: Primer plano de tubérculos dorsales de un juvenil recién nacido, destacando la presencia de tubérculos secundarios. E: Papila anal rodeada por las seis hojas branquiales. F: Detalle del retículo espicular del pie y las granulaciones. G: Vista ventral de un individuo recién eclosionado. Ilustraciones originales de M. Ballesteros.

 

Discusión y conclusiones

La biología de estas dos especies de nudibranquios antárticos comparte rasgos notables, incluyendo el desarrollo directo sin una fase larvaria, el desarrollo embrionario prolongado y, en el caso de Bathydoris hodgsoni, el tamaño sustancial que pueden alcanzar los adultos. Se cree que ambas especies tienen una longevidad excepcionalmente larga, probablemente relacionada con sus bajas tasas metabólicas en las frías y estables aguas de la Antártida. Se han observado características como gigantismo, crecimiento lento y desarrollo embrionario prolongado en varios grupos de invertebrados marinos antárticos, incluidos los picnogónidos, las esponjas, los isópodos, los crustáceos anfípodos y los equinodermos, entre otros (Clarke, 1983; Moran & Woods, 2012). Otra adaptación notable en los invertebrados marinos antárticos es la capacidad de muchas especies de estrellas de mar de incubar sus huevos, un fenómeno que subraya la respuesta evolutiva a un entorno estable, frío y rico en oxígeno.

El limitado conocimiento que tenemos del desarrollo de los invertebrados marinos antárticos indica que son extraordinariamente longevos (Pearse et al. 1991), hasta 30 veces más en los gasterópodos con concha en comparación con especies taxonómicamente relacionadas de aguas templadas (Hain & Arnaud, 1992). Por ejemplo, Moran et al. (2019) han comprobado recientemente, tanto en el medio ambiente como en el laboratorio, que el desove del gasterópodo buccinoideo Antarctodomus thielei, también con desarrollo directo, tarda algo más de 8 años hasta que los juveniles eclosionan de sus cápsulas. Es posible que, en un futuro próximo, los avances en el estudio de otras especies de invertebrados marinos antárticos nos traigan nuevos y extraordinarios descubrimientos sobre su biología reproductiva.

 

Agradecimientos

Quiero expresar mi gratitud a Javier Cristobo y José Antonio Moya por su invaluable compañía y apoyo durante incontables horas de buceo y trabajo de laboratorio en la isla Rey Jorge durante la campaña de 2006. También hago extensivo mi agradecimiento a Ana Ramos, líder de la campaña BENTART 2003, y a todos los demás miembros del equipo que ayudaron en la recolección de muestras. Un agradecimiento especial a Conxita Àvila por su liderazgo durante la campaña ECOQUIM 2003-2004 a bordo del R.V. Polarstern, a Wolf Arntz por su liderazgo y a la tripulación del R.V. Polarstern por su inestimable apoyo durante nuestra investigación.

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