“Resuscitant” espècies: el cas del llimac de mar Dendrodoris temarana

per Manuel Ballesteros
Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, mballesteros@ub.edu

Recentment s’ha publicat un article científic (Galià-Camps et al., 2022) en què es posava de manifest la validesa d’una espècie “oblidada” de llimac de mar (Mollusca, Gastropoda, Nudibranchia) i que havia estat considerada com a espècie sinònima d’altres que viuen a la Mediterrània. Em refereixo a Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953. Aquí explico la història d’aquesta espècie a la bibliografia científica i també “la meva història” amb ella, amb nombroses vivències personals relacionades amb aquesta, algunes dades de interès científic i comentaris sobre l’espècie.

Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953 per Manuel Ballesteros

Alice Pruvot-Fol
En primer lloc, m’agradaria presentar breument l’autora que va descriure l’espècie: Alice Pruvot-Fol. Aquesta notable investigadora francesa (1873-1972), poc coneguda per als no especialistes en mol·luscs, va ser la dona d’un altre professor i zoòleg de renom de la Facultat de Ciències de París, Georges Pruvot, especialista en anèl·lids poliquets. Encara que va començar tardanament a la seva vida, Alice va tenir una llarga i productiva carrera científica, publicant nombrosos articles sobre mol·luscs “opistobranquis” i també sobre l’anatomia dels mol·luscs com el bulb bucal i la ràdula. La seva primera publicació data del 1922 i la darrera del 1963, a l’edat de 89 anys (Pruvot-Fol, 1963), on descriu l’espècie de nudibranqui Phyllidia pulitzeri, en l’actualitat sinonimitzada amb Phyllidia flava. Al llarg de la seva vida científica va descriure més de 80 noves espècies vàlides de “opistobranquis”, a més de crear gèneres i famílies noves. Potser la culminació de tota la seva obra científica és el llibre Faune de France. Mollusques Opisthobranches (Pruvot-Fol, 1954), de consulta i referència obligada quan s’estudien els “opistobranquis” europeus.

Dendrodoris temarana
Pruvot-Fol va descriure Dendrodoris temarana gràcies a exemplars que van ser recol·lectats a la localitat de Temara, situada a la costa atlàntica del Marroc. L’autora va realitzar la descripció de l’espècie en base a exemplars conservats i mai no va veure els animals vius (Pruvot-Fol. 1953). Les úniques dades de la coloració dels animals vius provenen d’una aquarel·la a color efectuada per l’artista naturalista Hélène Gantés (Figura 1). A la descripció original, Pruvot-Fol indica també que els animals tenen una certa variabilitat cromàtica, existint exemplars de to groc o marró i altres foscos, gairebé negres. A la il·lustració a color es veu que l’exemplar té taques irregulars al dors i que la vora del mantell és ampli. L’autora afegeix al final de la seva descripció que l’espècie que més se li assembla a D. temarana és Dendrodoris longula, també descrita per ella i que actualment és considerada una espècie sinònima de D. grandiflora. Després de la descripció de Dendrodoris temarana i davant de l’absència de noves captures d’exemplars, l’espècie cau en l’oblit. A més, diferents autors (Ballesteros, 1978; Valdés et al., 1996) consideren D. temarana com a sinònims d’altres espècies de Dendrodoris com D. limbata i D. grandiflora. Cal fer esment que les espècies de la família Dendrodorididae, a la qual pertany el gènere Dendrodoris, no tenen ràdula al seu bulb bucal, per la qual cosa cal fer referència a la seva morfologia externa, coloració i en certs casos també a la seva anatomia interna per a la seva identificació. La variabilitat cromàtica intraespecífica d’algunes espècies fa que la seva identificació correcta sigui, de vegades, extremadament difícil, cosa que es complica encara més si la coloració dels exemplars va variant a mesura que es fan més grans. I això és el que li passa a D. temarana.

La “meva història” amb Dendrodoris temarana
Tot va començar a Cubelles, una localitat costanera situada a uns 50 km al sud de Barcelona. Durant anys Cubelles va ser el lloc preferit pels professors de Zoologia de la Facultat de Biologia de la Universitat de Barcelona per fer sortides de camp amb els alumnes per observar fauna marina. A mitjans dels anys 70 del segle XX jo era un d’aquells estudiants de biologia i la sortida de camp a Cubelles em va sorprendre gratament perquè a menys d’un metre de profunditat es podien observar nombroses espècies de fauna d’invertebrats bentònics que vivien a sobre o a sota de les nombroses pedres (còdols) que cobrien el fons sorrenc i que havien estat aportades al mar per les riuades del riu Foix, que desemboca a la mateixa platja (Figura 2).

En aquella època vaig conèixer Dendrodoris temarana, una espècie freqüent a la zona. També va ser l’època en què em vaig entusiasmar amb els nudibranquis; unes làmines de fotografies en color de nudibranquis fetes per J.D. Ros i que il·lustraven la gran obra Ecologia (1974) d’en Ramon Margalef en van tenir principalment la culpa. Ja llicenciat, vaig fer un estudi sobre la fauna bentònica de Cubelles per a l’assignatura de doctorat “Comunitats bentòniques marines” i que va ser publicat posteriorment (Ballesteros, 1978); en aquest estudi vaig comptabilitzar nombrosos exemplars de Dendrodoris temarana, que en aquell moment vaig identificar com Dendrodoris limbata, on vaig poder comprovar la gran variabilitat cromàtica de l’espècie, amb exemplars fins i tot melànics, la seva gran talla de fins a 70-80 mm i que la localitat de Cubelles representava per a aquesta espècie un ambient idoni per viure, alimentar-se i reproduir-se. Jo mateix vaig contribuir a l’error d’identificació de D. temarana, error que va quedar plasmat a la meva memòria de tesi doctoral (Ballesteros, 1980) de la qual formen part les il·lustracions de la Figura 3.

A la Figura 4 es poden apreciar les característiques cromàtiques de dos dels exemplars de major talla recol·lectats a Cubelles (aproximadament 70 mm de longitud).

Anys més tard Valdés et al. (1996) realitzen una anàlisi de les espècies de Dendrodoris de l’Atlàntic nord on descriuen diverses espècies noves com Dendrodoris herytra i redescriuen les ja conegudes; entre aquestes hi ha Dendrodoris grandiflora en què aquests autors enquadren els exemplars de Cubelles. Aquest nou error d’identificació de Dendrodoris temarana s’ha mantingut, també a la pàgina web del World Register of Marine Species (WoRMS), fins a la publicació de Galià-Camps et al. (2022).

No obstant, a mi sempre m’havia quedat el dubte de si realment els exemplars de Cubelles, que no apareixien a altres localitats del litoral català, pertanyien a Dendrodoris grandiflora ja que aquesta espècie, que era relativament freqüent a la Costa Brava catalana, tenia un cromatisme força homogeni, amb un color de fons del mantell de color grisenc i taques irregulars de diferents tons verdosos. També hi havia la nova espècie, Dendrodoris herytra candidata a que els exemplars de Cubelles fossin d’aquesta espècie, ja que alguns exemplars tenien aquesta coloració vermellosa homogènia característica de herytra; o bé els exemplars de Cubelles podrien ser una nova espècie per a la ciència…

Passen més anys i arriba el moment de “desemmascarar” definitivament el Dendrodoris de Cubelles. És l’any 2015 i Carles Galià-Camps es disposa a fer, sota la meva supervisió, el seu treball de fi de grau (TFG) sobre la població dels Dendrodoris de Cubelles. L’objectiu era conèixer el cicle anual de l’espècie a la localitat, descobrir-ne les preferències alimentàries i caracteritzar genèticament l’espècie mitjançant anàlisis moleculars per aclarir-ne la identificació. Alguns dels resultats del TFG de Carles Galià-Camps (2016) encara estan per publicar, però va quedar clar que, molecularment, els animals de Dendrodoris de Cubelles no eren ni D. limbata ni D. grandiflora. Aleshores, els animals de Cubelles eren una nova espècie? o una altra espècie coneguda però no estudiada al TFG?

Vàrem començar a estudiar la idea que els exemplars de Cubelles fossin una nova espècie per a la ciència, fins i tot li vam posar nom: Dendrodoris inchi. Vàrem aconseguir exemplars de Dendrodoris herytra de Galícia, Dendrodoris krebsii de Cuba, Dendrodoris senegalensis de Cap Verd i d’exemplars de morfologia molt semblant als de Cubelles procedents de la costa portuguesa, de Cadis, de Canàries i de Cap Verd. El treball es fa cada vegada més gran i s’incorporen a l’equip de l’estudi dels Dendrodoris el Dr. Àngel Valdés de la Califòrnia State Polytechnic University Pomona i el Dr. Juan Lucas Cervera de la Universitat de Cadis que, amb els seus coneixements i suggeriments contribueixen a millorar substancialment la qualitat del treball.

Els anàlisis moleculars realitzats a tots aquests exemplars indiquen que els exemplars de Cubelles, juntament amb els de Cadis, Canàries, Portugal i alguns de Cap Verd se separen significativament de D. herytra, D. limbata, D. krebsii, D. senegalensis i D. grandiflora, per la qual cosa pertanyien a una espècie diferent. És D. grandiflora l’espècie més propera a ells, de la qual la separen una distància genètica del 8-10%, mentre que les diferències genètiques entre els exemplars desconeguts procedents de diferents zones varia entre el 0 i el 3%, cosa que entra dins de les variacions genètiques acceptades per a una mateixa espècie. Això ens confirma que els exemplars de Dendrodoris de Cubelles no són els únics de la seva espècie, sinó que aquesta, fos la que fos, es distribueix des de Cap Verd fins a la Mediterrània occidental, passant per Canàries, la costa portuguesa i la costa de Cadis.

Quan estem començant a descriure la presumpta nova espècie Dendrodoris inchi ens topem gairebé per casualitat amb la làmina de Pruvot-Fol (1953) i el dibuix en color de Dendrodoris temarana. Ens adonem que els nostres inchi podrien ser realment D. temarana. No es coneix on estan dipositats els exemplars tipus de temarana, de manera que gràcies als contactes de Juan Lucas Cervera podem aconseguir alguns exemplars nous de Dendrodoris temarana recol·lectats a la mateixa localitat tipus: Temara, al Marroc. Els resultats moleculars d’aquests nous exemplars de Temarana ens indiquen que els nostres exemplars per identificar, els de Cubelles i els de les altres zones geogràfiques, són la mateixa espècie. De manera que Dendrodoris inchi mor abans de néixer i “ressuscitem” una espècie oblidada i considerada sinònima d’altres, Dendrodoris temarana, després de gairebé 70 anys de ser descrita per a la ciència. Pruvot-Fol tenia raó amb la validesa d’aquesta espècie. La meva història amb els Dendrodoris de Cubelles acaba també feliçment…

La variabilitat cromàtica de D. temarana i les seves diferències amb altres espècies de Dendrodoris europees

Les variacions en la coloració d’algunes espècies de nudibranquis fan que de vegades sigui difícil determinar-la específicament i això pot donar origen a errors d’identificació. A la Figura 5 es poden veure les variacions cromàtiques de les tres espècies de Dendrodoris del Mediterrani i Atlàntic proper: Dendrodoris temarana (A), Dendrodoris limbata (B) i Dendrodoris grandiflora (C).

Es pot apreciar que D. temarana i D. grandiflora tenen el marge del mantell molt ampli, festonejat i amb estries radials mentre que a D. limbata és estret i generalment té a la vora una franja estreta de color groguenc, per això el nom de limbata de l’espècie (entre altres accepcions, limbe= extrem d’una cosa). Tant D. temarana com D. limbata són molt variables cromàticament, més la primera, i en ambdues espècies es poden apreciar freqüentment formes fosques o melàniques. Per contra D. grandiflora té una coloració més homogènia, gairebé sempre amb un color de fons del mantell grisenc o crema amb taques irregulars verdoses o marrons. La cara inferior del mantell, el peu i els laterals del peu tenen taques a D. limbata, només hi ha taques als laterals del peu a D. grandiflora mentre que a D. temarana no hi ha taques ni a la cara inferior del mantell, ni al peu ni als laterals del cos.

Una altra diferència entre aquestes espècies és la posta d´ous: a temarana i grandiflora és una cinta enrotllada en diverses voltes en espiral amb ous blancs petits mentre que a limbata  és una cinta amb només una volta i mitja i ous molt grans de color groguenc ja que aquesta espècie té desenvolupament directe, sense larva de vida lliure (Figura 6) .

Finalment i com a conclusió general, es pot indicar que la biologia molecular s’ha comprovat com una eina molt útil i definitiva per separar espècies i per conèixer les veritables afinitats entre altres tàxons i grans grups d’éssers vius. Les tècniques moleculars estan aclarint els anomenats “complexos d’espècies”, creant noves espècies que fins ara eren críptiques o bé, com és el cas de D. temarana, confirmant que algunes espècies descrites tenen diferents morfotips de coloració.

Referències

• Ballesteros, M. 1978. Contribución al conocimiento de la fauna bentónica de Cubellas. Publicaciones del Departamento de Zoología, III, 11–23.
• Ballesteros, M. 1980. Contribución al estudio de los Ascoglosos y Nudibranquios. Tesis Doctoral, Universidad de Barcelona.
• Galià-Camps, C. 2016. El gènere Dendrodoris Herenberg, 1831 (Mollusca, Heterobranchia, Nudibranchia) a Catalunya (Mediterrani occidental). Estudis poblacionals i ecològics i delimitació d´espècies mitjançant análisis mol·leculars. Treball Final de Grau en Biologia, Universitat de Barcelona.
• Galià-Camps, C., Cervera, J. L., Valdés, Á., Ballesteros, M. 2022. Attack on crypsis: Molecular and morphological study of Dendrodoris Ehrenberg, 1831 (Mollusca: Gastropoda: Nudibranchia) from the Mediterranean Sea and Northern Atlantic Ocean reinstates Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953. Zootaxa. 5133(3): 383-406
• Margalef, R. 1974. Ecología. Omega, Barcelona.
• Pruvot-Fol, A. 1953. Etude de quelques Opisthobranches de la côte Atlantique du Maroc et du Senegal. Travaux de l’Institut Scientifique Chérifien. 5:1-105.
• Pruvot-Fol, A., 1958. Mollusques opisthobranches. Faune de France. Paris, Lechevalier: 1-457
• Pruvot-Fol, A. 1963. Deux très rares nudibranches de la Méditerranée. Bulletin de la Société Zoologique de France. 87: 566-569
• Valdés, A., Ortea, J.A., Ávila, C. & Ballesteros, M. 1996. Review of the genus Dendrodoris Ehrenberg, 1831 (Gastropoda: Nudibranchia) in the Atlantic Ocean. Journal of Molluscan Studies, 62 (1), 1–31.
• WoRMS. 2022. https://www.marinespecies.org/

 

Nota: En aquest article se cita en diverses ocasions els “opistobranquis”; el nom d’aquest grup de mol·luscs gasteròpodes, que inclou els llimacs marins en sentit ampli com les llebres de mar, els sacoglossos i els nudibranquis entre d’altres, actualment no té categoria taxonòmica ja que les modernes tècniques d’anàlisi molecular han confirmat que és un grup polifilètic. Però malgrat això, el nom de “opistobranquis” sol continuar sent utilitzat -entre cometes- en escrits de divulgació científica per referir-se a aquest grup tradicional de mol·luscs marins hermafrodites i en què la conquilla està reduïda, s’ha tornat interna o simplement no existeix als exemplars adults.

Citeu aquest article com:

Per poder copiar aquesta cita cliqueu el botó de la dreta.